Estado y prioridades de conservación de los anfibios del departamento del Quindío, Colombia

Resumen

Estado y prioridades de conservación de los anfibios del departamento del Quindío, Colombia
En este artículo presentamos una evaluación del estado y prioridades de conservación de los anfibios en el Quindío con el objetivo de proponer acciones para su conservación. Generamos una lista de especies de anfibios del departamento, modelamos la distribución potencial de las especies amenazadas con el algoritmo de máxima entropía de MaxEnt y evaluamos su representatividad en el Sistema Departamental de Áreas Protegidas del Quindío (SIDAPQ). Además, priorizamos las áreas para la conservación de los anfibios con el algoritmo ILV4 adjacency de ConsNet. Registramos 45 especies de anfibios, el 24,4% de las cuales se encuentran incluidas en alguna categoría de amenaza de la Lista Roja de la UICN. Los anfibios amenazados presentaron una distribución y unos registros superiores al 50% dentro del SIDAPQ. Las áreas priorizadas para alcanzar los objetivos de representatividad del 10, 20 y 30% de la distribución de los anfibios están altamente fragmentadas y sólo tienen el 30% de la distribución priorizada en el SIDAPQ. Ante este escenario, proponemos una estrategia de conservación de carácter paisajístico que incluya los agroecosistemas, tratando de mantener su heterogeneidad y eliminando o mitigando los factores de amenaza.

Palabras clave: Anfibios, Andes centrales, Colombia, Áreas protegidas

Abstract

Conservation status and priorities of amphibians from the Quindío Department, Colombia
We reviewed the conservation status and priorities for amphibians from the Quindío region of Colombia, with the purpose of proposing conservation actions. We modeled the potential distribution of threatened species using the maximum entropy algorithm in MaxEnt and evaluated representability in the Departmental System of Protected Areas for Quindío (Spanish acronym: SIDAPQ). We prioritized areas for amphibian conservation using the algorithm ILV4 adjacency in ConsNet. We recorded 45 species, 24.4% of which are included in threatened categories on the IUCN Red List. Over 50% of the distribution and records of the threatened amphibians occurred inside the SIDAPQ. Prioritized areas to achieve representation goals of 10, 20 and 30% of amphibian distribution are highly fragmented and have only approximately 30% of prioritized distribution in the SIDAPQ. Considering this scenario we propose a conservation strategy on the landscape level that includes agroecosystems, maintaining their heterogeneity and eliminating or mitigating threat factors.

Key words: Amphibians, Central Andes, Colombia, Protected Areas

Resum

Estat i prioritats de conservació dels amfibis del departament del Quindío, Colòmbia
En aquest article presentem una avaluació de l’estat i les prioritats de conservació dels amfibis al Quindío amb l’objectiu de proposar accions per conservar-los. Vam generar una llista d’espècies d’amfibis del departament, vam modelar la distribució potencial de les espècies amenaçades amb l’algoritme de màxima entropia de MaxEnt i en vam avaluar la representativitat en el Sistema Departamental d’Àrees Protegides del Quindío (SIDAPQ). A més a més, vam prioritzar les àrees per a la conservació dels amfibis amb l’algoritme ILV4 adjacency de ConsNet. Vam registrar 45 espècies d’amfibis, el 24,4% de les quals es troben incloses en alguna categoria d’amenaça de la Llista Vermella de la UICN. Els amfibis amenaçats van presentar una distribució i uns registres superiors al 50% dins del SIDAPQ. Les àrees prioritzades per assolir objectius de representativitat del 10, 20 i 30% de la distribució dels amfibis estan totalment fragmentades i només tenen el 30% de la distribució prioritzada al SIDAPQ. Davant d’aquest escenari, proposem una estratègia de conservació de caràcter paisatgístic que inclogui els agroecosistemes, tractant de mantenir-ne l’heterogeneïtat i eliminant-ne o disminuint-ne els factors d’amenaça.

Paraules clau: Amfibis, Andes centrals, Colòmbia, Àrees protegides

Introducción

La priorización de áreas para la conservación y planificación sistemática de la conservación es una herramienta fundamental para proponer tareas de conservación que incluyan muestras representativas de la biodiversidad (Margules & Pressey, 2000; Sewall et al., 2011). A pesar de los múltiples esfuerzos realizados en todo el mundo, aún existen importantes vacíos de información a escala nacional y regional (González-Maya et al., 2015), lo que dificulta la conservación de elementos únicos de la biodiversidad a múltiples escalas (Rondinini et al., 2011).

Aunque las áreas tropicales albergan la mayor proporción de elementos de la biodiversidad, la mayoría de países ubicados en el Neotrópico no cuentan con esfuerzos sistemáticos de planificación para asegurar muestras significativas de su biodiversidad. Colombia se considera uno de los países con mayor diversidad biológica (Le Saout et al., 2013; Myers et al., 2000; Reid, 1998), pero cuenta con pocos esfuerzos sistemáticos para evaluar y definir prioridades de conservación que aseguren muestras representativas de su biodiversidad (Forero-Medina & Joppa, 2010), siendo estas aún más escasas a escalas regional y local. Con 800 especies descritas hasta el momento, Colombia es uno de los países con mayor diversidad de anfibios del mundo (Frost, 2016), con el 10% aproximadamente del total mundial. La mayor parte se concentran en la región Andina, en particular en los Andes centrales (Lynch et al., 1997; Bernal & Lynch, 2008). A pesar de esta alta diversidad potencial de los Andes centrales, aún son escasos los trabajos que documentan los patrones de biodiversidad en algunos departamentos de esta región (Arbeláez-Cortés, 2013), en especial respecto a la planificación de su conservación.

Los antecedentes sobre el estudio de la anfibiofauna en el departamento del Quindío se restringen en listados generales (Ruiz-Carranza et al., 1996; Lynch, 1999a; Acosta-Galvis, 2000) que provienen principalmente de estudios taxonómicos (Lynch, 1991, 1997; Ruiz-Carranza & Lynch, 1991, 1995; Lynch et al., 1996; Ruiz-Carranza & Osorno-Muñoz, 1994; Roa-Trujillo & Ruiz-Carranza, 1991; Grant, 2007) y en algunas publicaciones sobre historia natural, distribución y ecología (Cadavid et al., 2005; Gómez-Hoyos et al., 2012a, 2012b, 2014b; Hoyos-Hoyos et al., 2012; Vanegas-Guerrero & Fernández-Roldan, 2014; Buitrago-González et al., 2016; Vanegas-Guerrero et al., 2016). El escaso conocimiento de los patrones de diversidad y distribución de los anfibios constituye un obstáculo para evaluar su estado de conservación, asegurar su representatividad dentro del sistema departamental de áreas protegidas del Quindío (SIDAPQ) y dirigir acciones concretas de conservación. Esta información es pertinente para diseñar un plan de acción para la conservación de anfibios en el departamento, por lo que aquí se documenta la riqueza de anfibios del departamento del Quindío y se evalúan su estado y prioridades de conservación.

En este estudio presentamos una lista actualizada de la fauna anfibia del departamento del Quindío y sus patrones de distribución. Además, con el objetivo de proponer acciones de conservación, presentamos las especies de anfibios amenazados y su representatividad en el SIDAPQ, así como las áreas prioritarias para la conservación de los anfibios del departamento de acuerdo con objetivos de representatividad de su distribución en el contexto del sistema departamental de áreas protegidas.

Material y métodos

Área de estudio

El departamento del Quindío está localizado en la vertiente occidental de los Andes Centrales de Colombia, entre 4º 04′ – 4º 44′ N y 75º 52′ y 75º 24′ W (Maya & Agudelo, 2010). Posee una extensión de 196.183 ha, el 37,9% de las cuales está constituido por bosques maduros y secundarios altamente intervenidos y fragmentados, en una matriz dominada por cultivos y pastizales. La orografía del Quindío se caracteriza por la amplia diferencia altitudinal que comprende su territorio. Su parte más baja comienza desde los 950 m s.n.m. a lo largo del río La Vieja, en el municipio de La Tebaida, hasta los 4.750 m s.n.m. en el Paramillo del Quindío, Salento (Arbeláez-Cortés et al., 2011). La temperatura y precipitación media anual varían en los límites del gradiente altitudinal, de 24 °C y 1.500 mm/año a 3,75 °C y 4.700 mm/año, en los límites inferior y superior respectivamente (Arbeláez-Cortés et al., 2011).

Métodos

Lista de especies

Para generar la lista de especies del departamento del Quindío se consultaron el material depositado en las colecciones herpetológicas del Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia y la colección de herpetología de la Universidad del Quindío. El material revisado comprende registros desde 1977 hasta 2015, con los últimos registros de todas las especies comprendidos entre los años 2003 y 2015, a excepción de seis especies que sólo cuentan con registros históricos. Además, se utilizó información proveniente de la literatura científica, notas de campo de herpetólogos y colecciones de historia natural disponibles en línea (VertNet; Guralnick & Constable, 2010). Los registros de anfibios utilizados en este estudio ya contaban con coordenadas geográficas y se corroboró que la descripción de las localidades coincidiera con su ubicación georreferenciada. Los registros que presentaron problemas taxonómicos o ambigüedad en cuanto a su ubicación geográfica precisa fueron omitidos del análisis.

Representatividad en áreas protegidas

La representatividad de los anfibios se evaluó para las especies en alguna categoría de amenaza de la IUCN (VU. Vulnerable: EN. En peligro; CR. Críticamente amenazado; IUCN, 2015). La representatividad en el SIDAPQ de las especies con más de 10 registros independientes se evaluó generando mapas de distribución potencial mediante herramientas de modelamiento de nicho ecológico (Franklin, 2010; Peterson et al., 2011). Para las especies con menos de 10 registros independientes georreferenciados, se evaluó su representatividad como la proporción de registros dentro del SIDAPQ respecto al total de registros, debido a la imposibilidad de modelar su distribución.

La distribución geográfica potencial se generó a través del algoritmo de máxima entropía implementado en el software MaxEnt versión 3.3.3 (Phillips et al., 2006). MaxEnt estima la probabilidad de distribución geográfica de una especie de acuerdo con sus requerimientos de hábitat como una función de variables ambientales (Phillips et al., 2006). El modelamiento de máxima entropía es un método ampliamente usado para estimar la distribución potencial de especies contando únicamente con datos de presencia (Phillips et al., 2006).

Utilizamos 14 variables ambientales para modelar la distribución potencial de las especies, variables que fueron obtenidas de la base de datos de WorldClim (Hijmans et al., 2005; http://www.worldclim.org) que incluye una capa espacial de elevación DEM (Digital Elevation Model) y 13 capas bioclimáticas. Estas capas fueron cortadas en el mismo límite geográfico (departamento del Quindío) en el software ArcGIS (ESRI, 2011).

El desempeño de los modelos se evaluó usando la métrica de área por debajo de la curva AUC (Fielding & Bell, 1997; Peterson et al., 2011). Cada mapa continuo de distribución potencial fue convertido a un mapa binario (presencia-ausencia) usando un umbral donde cada registro usado para calibrar el modelo fuera incluido (umbral de menor omisión). Debido a que estas especies tienen baja tolerancia a la perturbación antrópica o son exclusivas de áreas de bosque (IUCN, 2015), se efectuó un cruce de cada mapa de distribución potencial binario con un mapa de coberturas naturales y se eliminaron aquellas celdas de presencia que coincidían con áreas muy transformadas (p. ej., centros poblados). Estos mapas finales fueron usados como áreas de distribución potencial de las especies en el departamento del Quindío. La distribución predicha fue utilizada para determinar la representatividad de las especies amenazadas dentro del SIDAPQ.

Priorización de áreas para la conservación

La priorización de áreas para la conservación de los anfibios del Quindío se realizó a partir del análisis de la distribución de 40 especies. La distribución de dichas especies fue obtenida de los modelos de nicho, así como de la base de datos de distribución de la IUCN (2015). La priorización de áreas se realizó dividiendo la región de estudio en celdas de 500 x 500 m (0,25 km²). Se calculó el centroide de cada celda y los datos de distribución de anfibios fueron intersectados, reduciendo los registros de especies en la misma celda a un punto de ocurrencia. La selección de áreas prioritarias fue realizada con el programa ConsNet (Ciarleglio et al., 2009), que contiene un algoritmo metaheurístico que permite buscar redes de áreas de conservación usando múltiples criterios. De esta manera, se priorizan áreas que permitan alcanzar objetivos de representación de los sustitutos de la biodiversidad (Ciarleglio et al., 2009).

Se determinó el número de celdas requeridas para representar el 10%, 20% y 30% del rango geográfico de todas las especies utilizando el algoritmo ILV4 adjacency implementado en ConsNet, que prioriza celdas de áreas continuas (p. ej., sistema conectado), así como las especies más raras y menos representadas de acuerdo con la base de datos de distribución de especies recopilada. Además, a través de la función Costs de ConsNet se incluyó en el criterio de selección de áreas del algoritmo la priorización de las celdas que coincidieran con la distribución de especies en alguna categoría de amenaza (VU. Vulnerable; EN. En peligro; CR. Críticamente amenazado; IUCN, 2015) y las áreas relictuales de bosque según una capa de coberturas a escala 1:10.000 del departamento del Quindío (IGAC, 2010).

Resultados

El departamento del Quindío alberga 45 especies de anfibios, agrupados en nueve familias y 21 géneros (tabla 1). Esto equivale al ~6% de los anfibios presentes en Colombia. La familia Craugastoridae cuenta con la mayor diversidad, con 19 especies agrupadas en cuatro géneros, y en particular, el género Pristimantis con una riqueza de 16 especies (35,55%). Le siguen Centrolenidae, con siete especies (15,55%), y Bufonidae y Dendrobatidae, cada una con cuatro especies (tabla 1). Dentro de los anfibios registrados para el departamento se encontraron 26 especies que son endémicas para Colombia (tabla 1), así como dos especies (Rhinella sp. y Microcaecilia sp.) posiblemente nuevas (J. D. Lynch, com. pers.). La mayor riqueza de anfibios se concentra en el centro-norte del departamento, que comprende las latitudes mayores y longitudes intermedias de la extensión geográfica del Quindío (fig. 1). La concentración de especies coincide con el bloque de áreas protegidas más grande del departamento, principalmente representadas por el Distrito Regional de Manejo Integrado de la cuenca del río Quindío y el Distrito de Conservación de Suelos Barbas-Bremen (fig. 2), ambas áreas protegidas compuestas principalmente por propiedades privadas.

Tabla 1. Lista de las especies de anfibios registrados en el departamento del Quindío, Andes Centrales de Colombia. Categoría de amenaza (CA) según la Lista Roja de Especies amenazadas (IUCN, 2015): LC. Preocupación menor; NT. Casi amenazada; VU. Vulnerable; EN. En peligro; NE. No evaluada; * Especies endémicas para Colombia. (La elevación está basada en los registros del departamento.) Table 1. List of amphibian species recorded in the Department of Quindio, Central Andes of Colombia. Threat categories (CA) in accordance with the Red List of Threatened Species (IUCN, 2015): LC. Least concern; NT. Near threatened; VU. Vulnerable; EN. Endangered; NE. Not evaluated; * Species endemic to Colombia. (Elevation is based on department records.)

Fig. 1. Patrón espacial de distribución de la riqueza de anfibios en el departamento del Quindío, Colombia: barras blancas (latitud N); barras negras (longitud W). Fig. 1. Spatial pattern of distribution of amphibian richness in the Departmental System of Protected Areas for Quindio, Colombia: white bars (N latitude); black bars (W longitude).

Fig. 2. Distribución de la riqueza de anfibios y su relación con el Sistema Departamental de Áreas Protegidas de Quindío, Colombia. Fig. 2. Distribution of amphibian richness and its relation with the Departmental System of Protected Areas for Quindio, Colombia.

Representatividad en áreas protegidas

Se identificaron 11 especies de anfibios con alguna categoría de amenaza y con distribución dentro del departamento del Quindío (tablas 1, 2), lo que corresponde al 24,4% de las especies para el departamento. Se registraron a su vez dos especies en peligro crítico, tres especies en peligro y seis vulnerables (tabla 2).

Tabla 2. Representatividad de los anfibios amenazados en el Sistema Departamental de Áreas Protegidas del departamento del Quindío (SIDAPQ): * Representatividad de las especies basada en la distribución prevista por modelos de nicho; N. Número de registros; Cont. Contribución de variables (%); Rep. Representatividad SIDAPQ (%) Table 2. Representation of threatened amphibians in the Departmental System of Protected Areas for Quindio (SIDAPQ): * Representation of species based on the predicted distribution of niche models; N. Number of records; Cont. Variable contribution (%); Rep. Representative SIDAPQ (%).

Entre las especies amenazadas, sólo Andinobates bombetes y Centrolene savagei contaron con suficientes registros para modelar su distribución potencial. En general, la predicción de la distribución potencial para estas especies tuvo buen desempeño. De acuerdo con los valores del AUC, el desempeño de los modelos fue de 97,5% para C. savagei y 97,6% para A. bombetes (tabla 2). Las variables bioclimáticas que más contribuyen a la predicción de la distribución de ambas especies fueron la precipitación anual (Bio 12) y la precipitación del mes más húmedo (Bio 13; tabla 2).

El hábitat idóneo de los anfibios amenazados estuvo bien representado en el SIDAPQ (fig. 3). Para A. bombetes y C. savagei, siendo su distribución potencial dentro de las áreas protegidas del 64,75% y el 58,25%, respectivamente (tabla 2, figs. 3A, 3B). La mayor área de distribución de estas especies se incluye dentro de los límites del Distrito de Conservación de Suelos Barbas-Bremen y el Distrito de Manejo Integrado de la Cuenca del río Quindío. Para las demás especies, la proporción de los registros dentro de áreas protegidas respecto al total de registros fue superior al 80%, excepto para Centrolene geckoideum, que no cuenta con registros en el SIDAPQ. Para estas especies los registros provienen de zonas de bosque altoandino y páramo, la cuenca del río Quindío y la zona norte del departamento (fig. 3C), lugares donde se encuentra la mayor concentración de áreas protegidas del mismo.

Fig. 3. Distribución de los anfibios amenazados en el Sistema Departamental de Áreas Protegidas del Quindío: A. Distribución potencial de Andinobates bombetes; B. Distribución potencial de Centrolene savagei; C. Registros de otras especies amenazadas. Fig. 3. Distribution of threatened amphibians in the Departmental System of Protected Areas for Quindio: A. Potential distribution of Andinobates bombetes; B. Potential distribution of Centrolene savagei; C. Records of other threatened species.

Priorización de áreas

Las áreas prioritarias para conservar el 10%, 20% y 30% de la distribución de los anfibios en el departamento del Quindío incluyen zonas de todo el departamento, especialmente en el Sur, Centro y Oriente entre los ~1.500 y ~3.800 m s.n.m. (fig. 4). Estas áreas priorizadas se encuentran fragmentadas y la mayoría están fuera del SIDAPQ. Las áreas que representan el 10% de la distribución de los anfibios incluyen el 34,12% en áreas protegidas (fig. 4A), así como el 30,67% y 32,36% de los objetivos de representación del 20% y 30% de la distribución de los anfibios (figs. 4B, 4C), respectivamente.

Fig. 4. Áreas priorizadas para la conservación de anfibios en el sistema departamental de áreas protegidas del Quindío. A. Objetivo de representación del 10% de la distribución de los anfibios; B. Objetivo de representación del 20%; C. Objetivo de representación del 30%. Fig. 4. Prioritized regions for the conservation of amphibians in the Departmental System of Protected Areas for Quindio. A. Goal representation: 10% of the distribution of amphibians; B. Goal representation: 20%; C. Goal representation 30%.

Discusión

Lista de especies

Las especies representantes del género Pristimantis y la familia Centrolenidae son los componentes más importantes de la riqueza de la anfibiofauna local. El patrón de riqueza de estos taxa está asociado a la región andina (Lynch et al., 1997), especialmente para el género Pristimantis que es el grupo dominante del noroccidente de América del Sur (Heinicke et al., 2007; Hedges et al., 2008). Este patrón de riqueza se repite en los departamentos de Tolima (Llano-Mejía et al., 2010) y Valle del Cauca (Castro-Herrera & Vargas-Salinas, 2008).

Estado de conservación

El escaso conocimiento de la diversidad y distribución de los anfibios en la región de los Andes Centrales (Arbeláez-Cortés, 2013), incluyendo el territorio del Quindío, dificulta el conocimiento de su estado y necesidades de conservación. Hasta el momento, la información disponible de la lista roja de la IUCN (2015) indica que el departamento alberga 11 especies en alguna categoría de amenaza. A escala local, se han incluido Strabomantis necopinus, Atelopus quimbaya y Andinobates bombetes como especies focales y prioritarias para su conservación en el Sistema Regional de Áreas Protegidas del Eje Cafetero (Ríos, 2005). Además, para A. bombetes se ha planteado un plan de manejo (Marín-Gómez & Gómez-Hoyos, 2011) y se ha incluido junto a C. quindianum y C. savagei en programas de conservación en el Distrito de Conservación de Suelos (DCS) Barbas-Bremen (Suárez-Mayorga et al., 2016). Hay que destacar que el conocimiento sobre la distribución de las especies amenazadas en el departamento es escasa (Marín-Gómez & Gómez-Hoyos, 2011), lo que dificulta la toma de decisiones en las agendas locales y regionales de conservación.

En general, las especies amenazadas están bien representadas en el SIDAPQ, a excepción de C. geckoideum. Sin embargo, las categorías de conservación y manejo de las áreas protegidas que albergan estas especies permiten las actividades agropecuarias en su interior (Gómez-Hoyos et al., 2014c), lo que implica un desafío para la conservación de las especies restringidas a los bosques andinos u otros ecosistemas naturales (Atelopus quimbaya, C. geckoideum, Centrolene quindianum, Nymphargus griffithsi, Osornophryne percrassa, Pristimantis simoteriscus, Strabomantis necopinus), así como una oportunidad para estrategias de conservación y manejo de carácter paisajístico para especies con alguna tolerancia a la actividad antrópica (A. bombetes, C. savagei, Niceforonia adenobrachia, Pristimantis gracilis).

Resaltamos la importancia de dirigir esfuerzos de investigación de campo a seis especies que sólo cuentan con registros históricos en el departamento del Quindío: A. quimbaya, C. geckoideum, Colostethus ucumari, Hyloxalus abditaurantius, P. alalocophus y P. gracilis. Es necesario confirmar el estado de conservación actual de estas especies, especialmente de las que tienen alguna categoría de amenaza, y determinar si se han extinguido localmente. Para la mayoría de estas especies no se han realizado esfuerzos de campo suficientes para determinar su estado actual, a excepción de A. quimbaya y P. alalocophus que se presumen extintas localmente (DAG-H & JAV, obs. pers.).

Priorización de áreas

En general, las áreas priorizadas para alcanzar los objetivos de representatividad del 10%, 20% y 30% de la distribución de los anfibios del Quindío están altamente fragmentadas y fuera del SIDAPQ. La mayor fragmentación de áreas priorizadas se observa en el occidente del departamento, el área de menor elevación. En esta zona se ha identificado que los ecosistemas presentan la menor conservación y la mayor fragmentación de todo el territorio del Quindío (Fundación Las Mellizas et al., 2012), lo que explica el patrón fragmentado de la priorización. Este panorama es preocupante para la conservación de los anfibios porque este nivel de fragmentación podría estar relacionado con una baja conectividad entre los ecosistemas y quizás con una baja viabilidad de las poblaciones conservadas de anfibios. Sin embargo, estos aspectos de ecología del paisaje deben ser prioridad en futuras investigaciones para apoyarlos con evidencia empírica. Ante esta situación se deben abordar estrategias de conservación de carácter paisajístico que incluyan los agroecosistemas, tratando de mantener su heterogeneidad y eliminando o mitigando los factores de amenaza (Fahrig, 2001).

El mayor nivel de adyacencia de las áreas priorizadas (p. ej., áreas más conectadas) se encuentra en el Sur, Norte y Noroccidente del departamento. Estas áreas están situadas parcialmente en el Distrito Regional de Manejo Integrado (DRMI) de la cuenca del río Quindío y de los páramos y bosques altoandinos del municipio de Génova, así como en el DCS Barbas-Bremen. Estos DRMI y el DCS también han sido identificados como importantes para la conservación de mamíferos amenazados en el Quindío (Gómez-Hoyos et al., 2014c) y para la conservación de las aves a escala mundial (Devenish et al., 2009). A pesar de su importancia para la conservación de la biodiversidad, estas áreas protegidas no reciben el tratamiento adecuado estipulado en el Decreto 2372 de 2010 de la legislación nacional colombiana y, por lo tanto, no difieren de otras áreas adyacentes sin figuras oficiales de conservación (Gómez-Hoyos et al., 2014c). Además, en estas áreas protegidas avanzan proyectos de desarrollo minero-energético (Gómez-Hoyos et al., 2014a) que ponen en riesgo los últimos relictos de ecosistemas naturales del Quindío, hábitat de muchas especies de anfibios y otros elementos de la biodiversidad con necesidades de conservación.

Por último, se resalta la importancia de la zona sur del departamento, en el municipio de Génova, pues presenta áreas compactas para alcanzar los objetivos de representatividad de la distribución de los anfibios. Estas áreas compactas son importantes para establecer sistemas de áreas protegidas bien conectadas, una de los objetivos establecidos durante la décima conferencia de las partes (COP) en Japón, para la Convención sobre Diversidad Biológica (Lopoukhine & De Souza, 2012; De Santo, 2013). Nuestros resultados apoyan la propuesta de que las áreas protegidas existentes en la zona sur sean reclasificadas con categorías de conservación y manejo más estrictas, especialmente en tierras estatales con áreas de cobertura natural (Gómez-Hoyos et al., 2014c).

Agradecimientos

Los autores damos las gracias a Carlos Londoño, Carlos Gómez, Wolfgang Buitrago y María Camila Basto por su apoyo en la organización de los especímenes depositado en la colección de herpetología de la Universidad del Quindío, así como a John Douglas Lynch por sus comentarios y por confirmar la determinación de algunas especies.

Referencias

Acosta-Galvis, A. R., 2000. Ranas, Salamandras y Cecilias (Tetrapoda: Amphibia) de Colombia. Biota Colombiana, 1: 289-319.

Arbeláez-Cortés, E., 2013. Knowledge of Colombian biodiversity: published and indexed. Biodiversity and Conservation, 22: 2875-2906.

Arbeláez-Cortés, E., Marín-Gómez, O. H., Duque-Montoya, D., Cardona-Camacho, P. J., Renjifo, L. M. & Gómez, H. F., 2011. Birds, Quindío Department, Central Andes of Colombia. Check List, 7: 227-247.

Bernal, M. H. & Lynch, J. D., 2008. Review and analysis of altitudinal distribution of the Andean anurans in Colombia. Zootaxa, 1826: 1-25.

Buitrago-González, W., López-Guzmán, J. H. & Vargas-Salinas, F., 2016. Niceforonia adenobrachia Ardila-Robayo, Ruiz-Carranza & Barrera-Rodríguez, 1996 (Amphibia: Anura: Craugastoridae): extension of geographical distribution in the Central Andes of Colombia. Check List, 12: 1845.

Cadavid, J. G., Román-Valencia, C. & Gómez, A. F., 2005. Composición y estructura de anfibios anuros en un transecto altitudinal de los Andes centrales de Colombia. Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales, n. s. 7: 103-118.

Castro-Herrera, F. & Vargas-Salinas, F., 2008. Anfibios y reptiles en el departamento del Valle del Cauca, Colombia. Biota Colombiana, 9: 251-277.

Ciarleglio, M., Barnes, J. W. & Sarkar, S., 2009. ConsNet: new software for the selection of conservation area networks with spatial and multi-criteria analyses. Ecography, 32: 205-209.

De Santo, E. M., 2013. Missing marine protected área (MPA) targets: How the push for quantity over quality undermines sustainability and social justice. Journal of Environmental Management, 124: 137-146.

Devenish, C., Díaz Fernández, D. F., Clay, R. P., Davidson, I. & Yépez Zabala, I., 2009. Important Bird Areas Americas – Priority sites for biodiversity conservation. BirdLife Conservation Series, 16. BirdLife International, Quito, Ecuador.

ESRI, 2011. ArcGIS Desktop. Environmental Systems Research Institute, Redlands, CA.

Fahrig, L., 2001. How much habitat is enough? Biological Conservation, 100: 65-74.

Fielding, A. H. & Bell, J. F., 1997. A review of methods for the assessment of prediction errors in conservation presence/absence models. Environmental Conservation, 24: 38-49.

Forero-Medina, G. & Joppa, L., 2010. Representation of global and national conservation priorities by Colombia’s Protected Area Network. PLoS ONE, 5: e13210.

Franklin, J., 2010. Mapping species distributions: spatial inference and prediction. Cambridge University Press.

Frost, D. R., 2016. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.0. Url: http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.html [Accessed on 10 April 2016].  American Museum of Natural History, New York, USA.

Fundación Las Mellizas, Ríos-Franco, C. A., Gómez-Hoyos, D. & Franco, P., 2012. Análisis de representatividad ecosistémica, identificación de vacíos y prioridades de conservación en el departamento del Quindío. Armenia: convenio 061. Corporación Autónoma Regional del Quindío, Fundación Las Mellizas, Wildlife Conservation Society.

Gómez-Hoyos, D. A., Chuprine, A. & Salazar-Bejarano, R., 2014a. Distrito de Conservación de Suelos Barbas-Bremen: Consideraciones de Manejo, Conservación y Amenaza. Revista Latinoamericana de Conservación, 4: 31-39.

Gómez-Hoyos, D. A., López-García, M. M., Soto-Garzón, C. A., Méndez-Rojas, D. M., Kahn, T. R. & Velásco, J. A., 2014b. Geographic variation in the diet of the Cauca Poison Frog Andinobates bombetes (Anura: Dendrobatidae) in the Andes of Colombia. Herpetology Notes, 7: 559-564.

Gómez-Hoyos, D. A., Marín-Gómez, O. H. & Vanegas Guerrero J., 2012a. Inusual amplexus in Dendropsophus columbianus (Anura: Hylidae). Herpetology Notes, 5: 497-498.

Gómez-Hoyos, D. A., Ríos-Franco, C. A., Marín-Gómez, O. H., Suarez-Joaqui, T. & González-Maya, J. F., 2014c. Representatividad de mamíferos amenazados en el Sistema Departamental de Áreas Protegidas (SIDAP) del Quindío. Mammalogy Notes, 1: 35-41.

Gómez-Hoyos, D. A., Suárez-Joaqui, T. & Marín-Gómez, O. H., 2012b. Flesh fly myiasis (Diptera: Sarcophagidae) in Pristimantis thectopternus (Anura: Strabomantidae) from Colombia. Herpetology Notes, 5: 27-29.

González-Maya, J. F., Víquez-R, L. R., Belant, J. L. & Ceballos, G., 2015. Effectiveness of Protected Areas for Representing Species and Populations of Terrestrial Mammals in Costa Rica. PLoS ONE, 10: e0124480.

Grant, T., 2007. A new, toxic species of Colostethus (Anura: Dendrobatidae: Colostethinae) from the Cordillera Central of Colombia. Zootaxa, 1555: 39-51.

Guralnick, R. & Constable, H., 2010. VertNet: Creating a data-sharing community. BioScience, 60: 258-259.

Heinicke, M. P., Duellman, W. E. & Hedges, S. B., 2007. Major Caribbean and Central American frog faunas originated by ancient oceanic dispersal. PNAS, 104: 10092-10097.

Hedges, S. B., Duellman, W. E., & Heinicke, M. P., 2008. New World direct-developing frogs (Anura: Terrarana): Molecular Phylogeny, classification, biogeography, and conservation. Zootaxa, 1737: 1-182.

Hijmans, R. J., Cameron, S. E., Parra, J. L., Jones, P. G. & Jarvis, A., 2005. Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International journal of climatology, 25: 1965-1978.

Hoyos-Hoyos, J. M., Isaacs-Cubides, P., Devia, N., Galindo-Uribe, D. M., Acosta-Galvis, A. R., 2012. An approach to the ecology of the herpetofauna in agroecosystems of the colombian coffee zone. South American Journal of Herpetology, 7: 25-34.

IGAC (Instituto Geográfico Agustín Codazzi), 2010. Coberturas y usos de la tierra del departamento del Quindío. Gobernación del Quindío, CRQ, Alcaldías de Armenia, Calarcá, Quimbaya y Salento, Comité de Cafeteros del Quindío, Empresas Públicas de Armenia, Empresa de Energía del Quindío.

IUCN (International Union for Conservation of Nature), 2015. The IUCN Red List of Threatened Species. Version 2015-4. Url: http://www.iucnredlist.org. [Accessed on 19 February 2016].

Le Saout, S., Hoffmann, M., Shi, Y., Hughes, A., Bernard, C., Brooks, T., Bertzky, B., Butchart, S. H., Stuart, S. N., Badman, T. & Rodrigues, A. S. L., 2013. Protected Areas and Effective Biodiversity Conservation. Science, 342: 803-805.

Llano-Mejía, J., Cortés-Gómez, A. M. & Castro-Herrera, F., 2010. Lista de anfibios y reptiles del departamento del Tolima, Colombia. Biota Colombiana, 11: 89-106.

Lopoukhine, N. & De Souza, B. F., 2012. Editorial: What does target 11 really mean? PARKS, 18: 5-8.

Lynch, J. D., 1991. New diminutive Eleutherodactylus from the Cordillera Central of Colombia (Amphibia: Leptodactylidae). Journal of Herpetology, 25: 344-352.

– 1997. Intrageneric relationships of mainland Eleutherodactylus II. A review of the Eleutherodactylus sulcatus group. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 21: 353–372.

– 1999. Una aproximación a las culebras ciegas de Colombia (Amphibia: Gymnophiona). Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 23 (suplemento especial): 317-337.

Lynch, J. D., Ruiz-Carranza, P. M. & Ardila-Robayo, M. C., 1996. Three new species of Eleutherodactylus (Amphibia: Leptodactylidae) from high elevations of the Cordillera Central of Colombia. Caldasia, 18: 329-342.

Lynch, J. D., Ruiz-Carranza, P. M. & Ardila-Robayo, M. C., 1997. Biogeographic patterns of Colombian frogs and toads. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 21: 237–248.

Margules, C. R. & Pressey, R. L., 2000. Systematic conservation planning. Nature, 405: 243-253.

Marín-Gómez, O. H., & Gómez-Hoyos, D. A., 2011. Estado Actual de Ranitomeya bombetes (Anura: Dendrobatidae): Plan de manejo y conservación para las poblaciones de Ranitomeya bombetes (Myers y Daly 1980) en Quindío, Colombia. Editorial Académica Española.

Maya, C. A. & Agudelo, C., 2010. Lista anotada de las especies de Euphorbiaceae para el Quindío. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 20: 126-136.

Myers, N., Mittermeier, R. A., Mittermeier, C. G., da Fonseca, G. A. & Kent, J., 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403: 853–858.

Peterson, A. T., Soberón, J., Pearson, R. G., Anderson, R. P., Martínez-Meyer, E., Nakamura, M. & Araújo, M. B., 2011. Ecological Niches and Geographic Distributions. Princeton University Press, Princeton.

Phillips, S. J., Anderson, R. P. & Schapire, R. E., 2006. Maximum entropy modeling of species geographic distributions. Ecological Modelling, 190: 231-259.

Reid, W. V., 1998. Biodiversity hotspots. Trends in Ecology & Evolution, 13: 275-280.

Ríos, M., 2005. Especies focales y prioritarias para el SIRAP Eje cafetero. Fundación EcoAndina. Cali, Colombia.

Roa-Trujillo, S. H. & Ruiz-Carranza, P. M., 1991. Una nueva especie de Eleutherodactylus (Amphibia: Leptodactylidae) de la Cordillera Central de Colombia. Caldasia, 16: 343-348.

Rondinini, C., Rodrigues, A. S. L. & Boitani, L., 2011. The key elements of a comprehensive global mammal conservation strategy. Philosophical transactions of the Royal Society of London. Series B, Biological sciences, 366: 2591-259

Ruiz-Carranza, P. M. & Lynch, J. D., 1991. Ranas Centrolenidae de Colombia III: nuevas especies de Cochranella del grupo granulosa. Lozania, 59: 1-18.

– 1995. Ranas Centrolenidae de Colombia VIII. Cuatro nuevas especies de Centrolene de la Cordillera Central. Lozania, 65: 1-16

Ruiz-Carranza, P. M., Ardila-R., M. C. & Lynch, J. D., 1996. Lista actualizada de la fauna de Amphibia de Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 20: 365-415.

Ruiz-Carranza, P. M. & Osorno-Muñoz, M., 1994. Tres nuevas especies de Atelopus A. M. C. Dumeril y Bibron 1841 (Amphibia: Bufonidae) de la Cordillera Central de Colombia. Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Físicas y Naturales, 19: 165-179.

Sewall, B. J., Freestone, A. L., Moutui, M. F. E., Toilibou, N., Saïd, I., Toumani, S. M., Attoumane, D. & Iboura, C. M., 2011. Reorienting Systematic Conservation Assessment for Effective Conservation Planning. Conservation Biology, 25: 688-696.

Suárez-Mayorga, A. M., Kahn, T. R. & Gómez-Hoyos, D. A., 2016. Cauca Poison Frog, Andinobates bombetes. En: Aposematic poison frogs (Dendrobatidae) of the andean countries: Bolivia, Colombia, Ecuador, Perú and Venezuela: 251-255 (T. R. Kahn, E. La Marca, S. Lotters, J. L. Brown, E. Twomey & A. Amézquita, Eds.). Conservation International, Arlington, USA.

Vanegas-Guerrero, J. & Fernández-Roldán, J. D., 2014. Osornophryne percrassa Ruiz-Carranza y Hernández-Camacho 1976. Catálogo de Anfibios y Reptiles de Colombia, 2: 21-24.

Vanegas-Guerrero, J., Fernández, C. A., Buitrago-González, W. E. & Vargas-Salinas, F., 2016. Urban Remnant Forests: Are they important for herpetofaunal conservation in the Central Andes of Colombia. Herpetological Review, 47: 180-185.