Arxius de Miscel·lània Zoològica. Volum 21 (2023) Pàgines: 289-301

Diversidad de coleópteros atraídos por carroña y estiércol en una región ganadera de Tlacuilotepec, Puebla, México

Islas-Hernández, G., Martínez-Falcón, A. P., Ortega-Martínez, I. J., Martínez-Hernández, S., Ramírez-Hernández, A.

DOI: https://doi.org/10.32800/amz.2023.21.0289

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Coleoptera, Nombres de Hill, Esquers, Sierra Madre Oriental

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Islas-Hernández, G., Martínez-Falcón, A. P., Ortega-Martínez, I. J., Martínez-Hernández, S., Ramírez-Hernández, A., 2023. Diversidad de coleópteros atraídos por carroña y estiércol en una región ganadera de Tlacuilotepec, Puebla, México. Arxius de Miscel·lània Zoològica, 21: 289-301, DOI: https://doi.org/10.32800/amz.2023.21.0289

Data de recepció:

26/07/2023

Data d'acceptació:

21/11/2023

Data de publicació:

21/12/2023

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Abstract

Diversity of beetles attracted by carrion and manure in a livestock region of Tlacuilotepec, Puebla, Mexico
Considering the importance of knowing the diversity of coprophagous and necrophagous Coleoptera in the biogeographic province of the Sierra Madre Oriental we conducted the present research in the municipality of Tlacuilotepec, Puebla. We selected a pasture adjacent to a native forest area to compare species diversity. Six baited pit-fall traps were placed for each habitat for eight months (from July 2018 to March 2019). Two types of bait were used to attract beetles; squid in a state of decomposition to attract necrophagous insects and cow manure to attract coprophagous species. Although we recorded more individuals in the forest habitat, we did not detect differences in species richness or diversity. However, we found differences between them regarding species turnover. Ecological networks showed a nested pattern in forest and a not nested pattern in pastureland. This finding suggests that species in a forest habitat use the resources in many ways. It is necessary to study more localities to understand the distribution of copro-necrophagous Coleoptera for the whole region.

Key words: Coleoptera, Hill´s numbers, Baits, Sierra Madre Oriental

Resumen

Diversidad de coleópteros atraídos por carroña y estiércol en una región ganadera de Tlacuilotepec, Puebla, México
Considerando la importancia de conocer la diversidad de coleópteros coprófagos y necrófagos de la provincia biogeográfica de la Sierra Madre Oriental, se realizó la presente investigación en el municipio de Tlacuilotepec, Puebla. Se seleccionó un área que comprendiera una zona de cría y pasto (potrero) dedicada al pastoreo, adyacente a una zona de bosque conservado, con la finalidad de comparar la diversidad de especies entre tipos de hábitat. Se colocaron seis trampas cebadas de tipo caída en cada hábitat durante un periodo de ocho meses (de julio de 2018 a marzo de 2019). Se utilizaron dos tipos de cebo: calamar en estado de descomposición para atraer coleópteros necrófagos y estiércol de vaca para atraer coleópteros coprófagos. No hubo diferencias en la riqueza de especies ni en la diversidad ecológica, pero sí un recambio de especies entre tipos de hábitat. Se detectó un patrón anidado en el bosque y un patrón no anidado en la zona de potrero, lo que indica una mayor variedad en el uso de recursos de las especies que se encuentran en el bosque. Es necesario estudiar más localidades para comprender la distribución de los coleópteros copronecrófagos en toda la provincia biogeográfica de la Sierra Madre Oriental.

Palabras clave: Coleoptera, Números de Hill, Cebos, Sierra Madre Oriental

Resum

Diversitat de coleòpters atrets per carronya i fems en una regió ramadera de Tlacuilotepec, Puebla, Mèxic
Considerant la importància de conèixer la diversitat de coleòpters copròfags i necròfags de la província biogeogràfica de la Sierra Madre Oriental, es va portar a terme aquesta recerca al municipi de Tlacuilotepec, Puebla. Es va seleccionar una àrea que comprengués una zona de cria i pastura de bestiar , adjacent a una zona de bosc conservat, amb la finalitat de comparar la diversitat d'espècies entre tipus d'hàbitat. Es van col·locar sis paranys de caiguda en cada hàbitat durant un període de vuit mesos (de juliol de 2018 a març de 2019). Es van utilitzar dues classes d'esquer: calamars en estat de descomposició per atreure coleòpters necròfags i fems de vaca per atreure coleòpters copròfags. No hi va haver diferències quant a la riquesa d'espècies ni a la diversitat ecològica, però sí un recanvi d'espècies entre els tipus d'hàbitat. Es va detectar un patró nidificat al bosc i un de no nidificat a la zona de cria i pastura de bestiar, la qual cosa indica més varietat en l'ús de recursos de les espècies que es troben al bosc. Cal estudiar més localitats per comprendre la distribució dels coleòpters copronecròfags en tota la província biogeogràfica de la Sierra Madre Oriental.

Paraules clau: Coleoptera, Nombres de Hill, Esquers, Sierra Madre Oriental

Introducción

En la última década se han convertido extensiones de bosque en zonas de uso ganadero. Este proceso de transformación convierte zonas boscosas con vegetación nativa en zonas abiertas de pastizal con menor proporción de dosel arbóreo y número de especies vegetales (Ospina et al., 2012). Se ha documentado asimismo que estos sitios transformados presentan erosión del suelo y compactación (Herrero et al., 2013).

Dentro de las zonas ganaderas, los escarabajos coprófagos (Coleoptera, Scarabaeidae) desempeñan un papel importante en el procesamiento del estiércol procedente de los diferentes tipos de ganado y, aunque no son el único grupo de invertebrados implicado en este proceso, han sido uno de los taxones más estudiados. Los escarabajos coprófagos utilizan el estiércol para la oviposición o como alimento para sus larvas y, dependiendo de su conducta de manipulación del estiércol, se clasifican en rodadores (telecópridos), cavadores (paracópridos) y residentes (endocópridos) (Hanski y Cambefort, 1991). Los rodadores son aquellos que elaboran bolas de estiércol y las alejan de donde se formaron inicialmente para enterrarlas posteriormente. Los cavadores realizan galerías subterráneas para enterrar parte del estiércol en el mismo sitio donde fue depositado. Los residentes se alimentan del estiércol y se reproducen sin desplazarse del material depositado (Halffter y Edmonds, 1982; Hanski y Cambefort, 1991). Los escarabajos coprófagos ejercen un papel importante en funciones del ecosistema tales como dispersión de semillas, aireación del suelo, ciclos de nutrientes y mineralización del suelo, entre otros (Nichols et al., 2007). Además, han mostrado responder rápidamente a cambios de uso de suelo derivados de las actividades humanas, por lo que han sido utilizados como indicadores de la calidad del hábitat (Favila y Halffter, 1997; Nichols et al., 2007; Nichols y Gardner, 2011). Por otra parte, los escarabajos necrófagos (también denominados carroñeros) se alimentan de animales muertos en diferentes grados de descomposición (Morón y Valenzuela–González, 1993). Algunos entierran pequeños mamíferos muertos para posteriormente ovipositar en el cuerpo del animal, mientras que otros solo ovipositan sobre el animal muerto para que, una vez emergidas las larvas, estas se alimenten del cadáver. Los principales representantes de coleópteros necrófagos pertenecen a las familias Silphidae, Trogidae y Scarabaeidae, siendo especies del género Nicrophorous las más especializadas en degradar los restos orgánicos de origen animal. Sus integrantes poseen órganos terminales en los palpos para detectar cadáveres a grandes distancias y generalmente tienen hábitos nocturnos. Si bien la mayoría de las especies exhiben un gremio principal (p. e., coprófago), es posible que algunas se alimenten de recursos alternativos como carroña, hongos o materia vegetal en descomposición y que sus larvas se desarrollen en nidos dispuestos por los escarabajos adultos en estiércol, restos de animales muertos o materia vegetal fermentada. Las diferentes señales volátiles que emiten estos recursos definen grupos de especies copronecrófagas (Chamorro et al., 2019; Sánchez-Hernández et al., 2019).

La región de Tlacuilotepec, Puebla, pertenece a la Sierra Madre Oriental y es rica en biodiversidad debido a sus características geográficas y a sus diferentes tipos de vegetación, como selva perennifolia y fragmentos de bosque mesófilo de montaña que están asociados a vegetación secundaria arbórea y zonas de pastizal para uso ganadero principalmente vacuno (INAFED, 2010). Si bien contamos con la obra de Morón et al. (2013) que recopila registros de especies de escarabajos del estado de Puebla, la información disponible resulta insuficiente y más aún para esta región en la que existen pocos estudios ecológicos y faunísticos, así como inventarios relacionados con el orden Coleoptera. Este trabajo documenta la diversidad de coleópteros copronecrófagos de la región de Tlacuilotepec en áreas de vegetación nativa y áreas transformadas por el cambio de uso de suelo a zonas aledañas ganaderas desprovistas de árboles y convertidas en pastizales. Se evalúan los cambios en patrones como riqueza, abundancia y composición (diversidades α y β ecológica).

Asimismo, se considera el uso de redes ecológicas para conocer los cambios de uso de suelo en las interacciones entre especies de escarabajos y la forma en la que estas usan sus recursos (fuente de alimento). Es ejemplo de ello el trabajo de Ramírez-Hernández et al. (2019) en el que se estudian los coleópteros saproxílicos asociados a varias especies de árboles en descomposición, encontrando estructuras anidadas (más especies generalistas que especialistas) de acuerdo con el tipo de árbol y la etapa de descomposición de la madera. Otro ejemplo es el de Rosano-Hinojosa et al. (2019), en el que encuentran estructuras anidadas entre especies de coleópteros y especies de cactáceas en proceso de descomposición. Por lo tanto, los objetivos del trabajo son: (1) comparar la diversidad α y β de coleópteros copronecrófagos entre una zona ganadera y una zona de bosque nativo de la región de Tlacuilotepec, Puebla, y (2) describir el uso de recursos entre coleópteros copronecrófagos y el tipo de alimento por el que son atraídos tanto en zona ganadera como en zona de bosque mediante el uso de redes ecológicas. Derivado de lo anterior, nos planteamos las siguientes predicciones: la riqueza y diversidad ecológica será mayor en el bosque nativo que en la zona ganadera y habrá alta disimilitud entre ambas. De acuerdo con el uso de recursos, en el ambiente de bosque nativo se encontrarán especies núcleo necrófagas y en la zona ganadera especies exclusivamente estercoleras. Asimismo, existirá una estructura anidada en el bosque y una estructura no anidada en la zona ganadera debido a que las especies estarán organizadas en generalistas y especialistas en el uso de recursos en la zona de bosque nativo, mientras que en la zona ganadera, al ser un ecosistema alterado, no habrá un arreglo en el uso de recursos por las especies.

Material y métodos

Área de estudio

El trabajo se realizó en el municipio de Tlacuilotepec (paralelos 20º 22´06" y 20º 26´18" de latitud norte y meridianos 97º 07´00" y 97º 53´06" de longitud oeste), en el estado de Puebla, México, perteneciente a la provincia fisiográfica de la Sierra Madre Oriental, subprovincia Carso Huasteco meridional perteneciente a la región Sierra Norte de Puebla (INEGI, 2004). El clima es semicálido y húmedo con lluvias todo el año (97%), la temperatura oscila entre 16-24 °C con una precipitación entre 2.400-2.600 mm (INAFED, 2010). El área de bosque nativo seleccionado pertenece a los remanentes de bosque mesófilo de montaña, que está constantemente cubierto por neblina (Gual-Díaz y Rendón-Correa, 2014). En el área de cría y pasto (potrero) adjunta al bosque existe exclusivamente ganado bovino para venta de carne. Es un área desprovista de árboles. La zona presenta de 20 a 30 cabezas de ganado de tipo cebú Bos primigenius y charolais Bos primigenius taurus. La zona fue transformada en potrero desde los años noventa (Islas-Franco, comunicación personal).

Diseño del muestreo

Se seleccionó una zona de potrero (20.335536 N, -98.074472 O) y otra de bosque mesófilo de montaña, en adelante referida como bosque (20.335936 N, -98.073683 O). En cada sitio se establecieron dos transectos con tres trampas de caída separadas cada 50 m entre sí para garantizar la independencia entre muestras (Larsen y Forsyth, 2005), sumando un total de 12 trampas de caída (potrero: 6 trampas; bosque: 6 trampas). Se utilizaron dos tipos de cebo para las trampas de caída (calamar en estado de descomposición y estiércol de bovino) con la finalidad de atraer a los coleópteros de hábito necrófago y coprófago (Caballero y León-Cortés, 2012). En ambos casos se colocó la misma cantidad de cebo (aproximadamente, entre 100 y 200 g, respectivamente) por un periodo de ocho meses (julio, septiembre, octubre y diciembre de 2018 y marzo de 2019).

Las trampas consistieron de un recipiente de plástico (19 cm de diámetro x 9 cm de alto) y se enterraron a nivel del suelo. En su interior se adicionó etilenglicol diluido en agua al 10% (aproximadamente 250 ml). Las trampas se mantuvieron activas por un lapso de 24 horas a fin de capturar la mayor cantidad de ejemplares y para que los cebos no se deshidrataran perdiendo su efectividad. Los especímenes recolectados fueron preservados en alcohol etílico al 70%. Las muestras se llevaron al Centro de Investigaciones Biológicas (CIB) de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo (UAEH) para su identificación taxonómica. La determinación se realizó de manera comparativa con ejemplares de la colección entomológica del Laboratorio de Comunidades de la UAEH, con ayuda de expertos para su identificación y revisión (ver agradecimientos). Los especímenes se identificaron a nivel de familia y algunos de especie y morfoespecie.

Análisis de datos

Para analizar la completitud del inventario con respecto al hábitat (potrero y bosque) se empleó el estimador boostrap en el programa EstimateS v.9.0.1 (Colwell, 2013). Para comparar la riqueza de especies se utilizaron los números de Hill, donde 0D es la riqueza de especies, ya que es un estimador que no está influido por la abundancia de las especies. Además, se utilizó el valor de 1D que representa la riqueza y abundancia de las especies y asume que todas tienen la misma importancia en la comunidad (Jost, 2006). Los valores de ambos estimadores se compararon usando los intervalos de confianza (I.C.) al 95%, donde la ausencia en el solapamiento de los I.C. indica que hay diferencias significativas entre sitios (p.ej., potrero vs. bosque). Los valores de diversidad se calcularon en el programa iNEXT (Chao y Hsieh, 2016). Se realizaron gráficas de rango-abundancia para mostrar la importancia numérica de cada especie dentro del potrero, así como en el bosque, transformando a logaritmo natural el número de individuos (Magurran, 2004).

Para estimar los cambios en la composición de las especies entre ambos sitios estudiados se realizó un análisis de similitud empleando el índice de Bray-Curtis, considerando las abundancias. Para los resultados basados en muestras y contrastados por tipo de hábitat se empleó un análisis permutacional de varianza (PERMANOVA) usando 999 permutaciones de residuales con un modelo reducido. Esto se realizó en el programa PRIMER v7 (Clarke y Gorley, 2015).

La diversidad β se calculó con base en el método de Baselga (2010), que descompone la disimilitud total (βcc) en dos componentes: anidamiento (βrich) y recambio (β3). El primer componente sucede cuando los ensambles más pequeños (menor riqueza de especies) son subconjuntos de los ensambles más grandes (mayor riqueza de especies); por su parte, el segundo componente es un proceso donde unas especies reemplazan a otras generando ensambles con especies nuevas. El cálculo del método de Baselga (2010) se llevó a cabo en el programa R (R Development Core Team, 2015). Adicionalmente, se realizó un diagrama de Venn para representar las especies compartidas y únicas entre tipos de hábitat.

Se construyeron redes de interacciones entre las especies de coleópteros y los tipos de cebo usados en cada sitio de estudio (potrero vs. bosque). Se calculó el anidamiento cuantitativo mediante el programa WNODF (Almeida-Neto y Ulrich, 2011). Los valores de anidamiento varían desde 0 (baja proporción de anidamiento) hasta 100 (anidamiento perfecto). Para explorar la posibilidad de encontrar una estructura modular se analizó cada red mediante el índice de modularidad, que varía de 0 (ausencia de grupos) a 1 (presenta grupos separados), basado en el algoritmo de Newman empleando el software Modular (Marquitti et al., 2014). Adicionalmente, se calcularon las especies núcleo (especies con mayor número de conexiones en la red) y periféricas (especies con menor número de conexiones en la red). Se consideran especies núcleo cuando presentan valores Gc ≥ 1, mientras que los valores Gc < 1 corresponden a especies periféricas. Este análisis se realizó mediante la metodología propuesta por Dáttilo et al. (2013). Las topologías de las redes y el análisis categórico de las especies (núcleo vs. periferia) se calcularon en el programa R (R Development Core Team, 2015), usando bipartite (Dormann et al., 2009).

Resultados

Se recolectaron un total de 67 individuos pertenecientes a 15 especies y 5 morfoespecies (tabla 1), integrantes de las familias: Hidrophilidae, Leiodidae, Scarabaeidae, Silphidae y Staphylinidae, siendo esta última la que registró mayor número de especies y morfoespecies (n = 10). La familia Scarabaeidae registró el segundo lugar de importancia en riqueza de especies, con seis especies identificadas. Por tipo de hábitat, se registraron 48 individuos en el bosque nativo, con 16 especies, mientras que en el potrero se registraron 19 individuos, con ocho especies.

Tabla 1. Lista de especies de coleópteros capturados por hábitat en la región de Tlacuilotepec, estado de Puebla, México.
Table 1. List of coprophagous and necrophagous beetle species captured by habitat type at Tlacuilotepec, in the State of Puebla, Mexico.

La completitud del inventario fue del 84% para los dos sitios estudiados usando boostrap. No se apreciaron diferencias significativas en la riqueza de especies entre bosque (0D = 16, I.C. = 4.18) y el potrero (0D = 8, I.C. = 2.88) debido a que los intervalos de confianza se solapan; no obstante, el bosque tuvo el doble de especies que el potrero. La misma tendencia se aprecia con diversidad ecológica (1Dbosque= 9.36, I. C. = 2.35 y 1Dpotrero= 5.64, I.C. = 2.45). El gráfico de rango-abundancia muestra que la especie con mayor importancia numérica en el bosque es Ptomaphagus sp. (Pt_sp), seguida de Deltochilum lobipes Bates, 1887 (De_lo) y Nicrophorus olidus (Matthews, 1887) (Ni_ol), mientras que en el potrero la especie dominante fue Copris lugubris Boheman, 1858 (Co_lu), seguida de Dichotomius colonicus (Say, 1835) (Di_col) (fig. 1).

Fig. 1. Curvas de rango-abundancia por hábitat estudiado. Las claves de las especies se muestran en la tabla 1.
Fig. 1. Rank-abundance curves by studied habitat. Species keys are shown in table 1.

El análisis de varianza permutacional (PERMANOVA) mostró diferencias significativas en la composición de las especies entre potrero y bosque (Fpseudo = 2.24, g.l. = 1, P = 0.02). Las diferencias se aprecian claramente en el gráfico MDS (fig. 2A). De acuerdo con el diagrama de Venn, se detectaron cuatro especies de coleópteros que comparten el hábitat, 12 especies exclusivas de bosque y cuatro especies exclusivas de potrero (fig. 2B). Se detectó una alta disimilitud (diversidad β) entre las especies de potrero y bosque (80%). Al descomponer este valor, se encontró que el 40% corresponde a recambio y el 40% restante a anidamiento, por lo que los dos procesos influyen en el cambio de especies entre ambos ecosistemas.

Fig. 2. A, MDS que muestra la composición de especies en ambos tipos de hábitat. B, diagrama de Venn mostrando las especies compartidas y exclusivas entre bosque y potrero. Imágenes de especies de escarabeidos presentes en el potrero: Copris lugubris Boheman, 1858, Deltochilum lobipes Bates, 1887 y Dichotomius colonicus (Say, 1835). (Para las abreviaturas para las especies, véase la tabla 1).
Fig. 2. A, MDS showing species composition in the two habitat types. B, Venn diagram showing shared and exclusive species between forest and pastureland. Images of species of scarabaeids present in pastureland: Copris lugubris Boheman, 1858, Deltochilum lobipes Bates, 1887 and Dichotomius colonicus (Say, 1835). (For abbreviations of species see in table 1).

En cuanto al uso de recursos por parte de los coleópteros, las redes cuantitativas mostraron una estructura anidada en el bosque (WNODF = 10.35, P = 0.02), mientras que en el potrero la estructura no fue anidada (WNODF = 1.31, P = 0.06). En ninguno de los dos sitios se presentaron patrones modulares (Mbosque = 6, P = 0.41; Mpotrero = 5, P = 0.12). Se encontró a D. lobipes (Gc = 2.7) y Ptomaphagus sp. (Gc = 1.9) como especies núcleo del bosque. Por otra parte, en el potrero la especie núcleo fue C. lugubris (Gc = 2.4). La posición de las especies núcleo dentro de cada red (bosque vs. potrero), se muestra en la figura 3.

Fig. 3. Redes ecológicas de las asociaciones coleóptero-trampa colocadas en el bosque y el potrero de Tlacuilotepec. Cada nodo representa una trampa cebada con estiércol o con calamar (izquierda) y las especies de coleópteros registradas (derecha) por tipo de hábitat. La estrella representa a las especies núcleo dentro de las redes. (Para las abreviaturas para las especies, véase la tabla 1).
Fig. 3. Ecological networks of beetle associations in traps placed in forest and pastureland in Tlacuilotepec. Each node represents a dung or squid-baited trap (left) and recorded Coleoptera species (right) by habitat type. The star represents the core species within the networks. (For abbreviations of species see in table 1).

Discusión

Contrariamente a la hipótesis inicial, los resultados ponen de manifiesto que no hay diferencias significativas en términos de riqueza de especies (0D) y diversidad ecológica (1D) entre el bosque nativo y la zona ganadera. Las principales diferencias se observaron en la abundancia y la composición de especies. En este sentido, las curvas de rango de abundancia mostraron un patrón de conjunto con pocas especies dominantes, con una tendencia de muchas especies con poca abundancia, un resultado similar al reportado por Deloya et al. (2007) para el bosque mesófilo de montaña de la zona centro del estado de Veracruz, México.

En nuestro estudio, la familia Staphylinidae registró una mayor riqueza de especies, seguida por la familia Scarabaeidae. Este resultado es similar al reportado por Caballero y León-Cortés (2012) en bosque de encinas del suroeste de México. Esto se debe a que ambas familias se encuentran en una gran variedad de hábitats, representando a diferentes gremios tróficos al alimentarse de materia orgánica en descomposición de origen animal, vegetal u hongos (Navarrete-Heredia et al., 2002).

Las diez especies de la familia Staphylinidae fueron recolectadas exclusivamente en las trampas de calamar tanto en el bosque como en el potrero y solo tres especies se registraron en potrero, de las cuales Belonuchus bidens Sharp, 1885 fue exclusiva de este hábitat. Este resultado podría indicar que estas especies se distribuyen preferentemente en el bosque. Además, la mayoría de las especies de esta familia son depredadoras, alimentándose de otros insectos, incluyendo a otras especies de Staphylinidae (Navarrete-Heredia et al., 2002). Muchas de estas especies viven de manera exclusiva en los nidos o detritos de diferentes animales; por ejemplo, algunas especies de Philonthus y de Aleocharinae están asociados a detritus de hormigas (Márquez-Luna y Navarrete-Heredia, 1994). No obstante, otros estudios han reportado que algunas especies de Philonthus también han sido registradas en estiércol bovino debido a que en este sustrato se encuentran sus presas, que son estrictamente coprófagas (p.ej., Navarrete-Heredia, 2003 ; Márquez et al., 2004; Gelviz-Gelvez et al., 2023).

En cuanto a las especies de la familia Scarabaeidae y su biología, la mayoría son consideradas como copronecrófagas, tal es el caso de las especies C. lugubris, D. lobipes, Dichotomius satanas (Harold, 1867), Phanaeus sallei Harold, 1863 y Onthophagus longimanus Bates, 1887. En cambio, la especie D. colonicus ha sido considerada como coprófaga, siendo altamente territorial ya que invade rápidamente terrenos recién abiertos. Se encontró solo en potrero y únicamente en cebo de estiércol. Por tipo de hábitat, los escarabeidos que dominaron en el potrero sonespecies cavadoras, como C. lugubris y D. colonicus, mientras que en el bosque la segunda especie más dominante fue la rodadora y carroñera D. lobipes. Cabe mencionar que dentro de los escarabajos que se alimentan de estiércol, los más grandes llegan a tolerar una menor calidad de alimento, concentrándose en partículas muy pequeñas y más nutritivas que incluyen bacterias y células epiteliales muertas del intestino de algunos herbívoros (Holter et al., 2002).

En general, se sabe que la apertura del bosque para el establecimiento de pastizales destinados al ganado modifica los patrones de selección de recursos (estiércol o carroña), ya que las especies generalistas tienden a cambiar su selección de fuente de alimento en función del tipo de hábitat (Bourg et al., 2016).

En este trabajo cabe mencionar que la mayoría de las especies de escarabajos estercoleros son de mayor talla corporal, lo que a su vez se asocia a una mayor degradación y remoción de estiércol en los ecosistemas. Por lo tanto, la ausencia de estas especies tendría consecuencias negativas en el funcionamiento de los ecosistemas puesto que su actividad contribuye, entre otras funciones ecológicas, al reciclaje de nutrientes (Nichols et al., 2008; Nervo et al., 2014; Ortega‐Martínez et al., 2016). Por ende, si se mantienen comunidades diversas en escarabajos peloteros se mantienen funciones ecosistémicas óptimas (Ortega‐Martínez et al., 2021).

En la familia Silphidae, la especie Oxelytrum discicolle (Brullé, 1836) es de amplia distribución en Latinoamérica y se encuentra durante todo el año. Por su parte, N. olidus es de amplia distribución en México y Centroamérica y ha sido colectada prácticamente todo el año. Ambas especies pertenecen al grupo de insectos más común asociado a la carroña (Navarrete-Heredia, 2009). Sin embargo, este trabajo reporta pocos individuos. Los sílfidos destacan junto con otros insectos por reciclar los nutrientes y remover los sustratos (Anderson y Peck, 1985).

En cuanto a las redes ecológicas, tal y como se predijo, se encontraron redes anidadas en el bosque y no anidadas en el potrero debido a que en el bosque hay más variedad de recursos y especies que pueden aprovecharlos, mientras que en el potrero tienden a homogeneizarse los mismos y esto ocasiona que solo algún gremio los aproveche, principalmente. En cuanto a las especies núcleo, C. lugubris fue la única especie núcleo del potrero. Es una especie coprófaga de talla corporal mediana (14 a 18 mm), nocturna, común y abundante en ambientes tropicales y subtropicales (Morón, 2003; INECOL y FMCN, 2022). En el bosque hubo dos especies núcleo, D. lobipes y Ptomaphagus sp. La primera ya se mencionó anteriormente como una de las más abundantes de talla corporal grande (11 a 30 mm), se encuentra en varios estados del trópico mexicano y se ha documentado que puede cortar pedazos de carroña y trasladarlos a otras partes. Se considera desmenuzadora de cadáveres (Moron, 2003; INECOL y FMCN, 2022). Ptomaphagus sp. se ha reportado con hábitos variados, pero principalmente como habitante de carroña, estiércol o materia vegetal en descomposición.

Debe destacarse que, a pesar del esfuerzo de muestreo y tras varios meses de colecta, se registró una baja abundancia de las especies en general, lo que puede deberse a una alarmante pérdida de sus poblaciones.

Este es el primer trabajo que documenta la diversidad de coleópteros copronecrófagos en la región de Tlacuilotepec y, a pesar de la baja diversidad registrada, se aprecian especies con biologías variadas y de orígenes biogeográficos principalmente neotropicales, lo que potencialmente puede contribuir al conocimiento faunístico de insectos en la zona boscosa del estado de Puebla.

En conclusión, los resultados muestran pocos cambios en la riqueza de especies de coleópteros copronecrófagos para los dos hábitats estudiados y, por otra parte, e acuerdo con el tipo de hábitat, el tipo de cebo influyó en la composición y abundancia de especies de estos insectos. Sin embargo, es necesario ampliar el número de sitios con bosque nativo y potrero para analizar si este patrón se mantiene en la región. Este trabajo ofrece un punto de partida para estudiar otro tipo de vegetación en la región, considerando opciones de manejo y conservación ya que existen áreas de selva perennifolia con diferentes perturbaciones antrópicas, por lo que para tener un inventario completo de la región debería considerarse ese ecosistema. Al parecer, las especies de bosque están organizadas en generalistas y especialistas, mientras que el potrero tiene principalmente estercoleros con bajo número de individuos y menor interacción con cebos de diferente origen.

Agradecimientos

A la máster en ciencias Julieta Asiain por la ayuda en la identificación taxonómica de los insectos necrófagos, así como al biólogo Fernando Escobar del Instituto de Ecología A. C. (INECOL) por la ayuda en la revisión taxonómica y toma de fotografías de los escarabajos estercoleros y al biólogo Josué D. Silva Hurtado por su apoyo en la toma de datos en campo. Agradecemos al Dr. Jorge Juan-Vicedo la corrección gramatical del resumen en catalán. Extendemos nuestra gratitud a los dos revisores anónimos por sus valiosos comentarios, que ayudaron a mejorar este manuscrito.

Referencias

Almeida-Neto, M., Ulrich W., 2011. A straightforward computational approach for measuring nestedness using quantitative matrices. Environmental Modelling and Software, 26(2): 173–178. DOI: 10.1016/j.envsoft.2010.08.003
Anderson, R. S., Peck, S. B., 1985. The carrion beetles of Canada and Alaska (Coleoptera: Silphidae and Agyrtidae). The Insects and Arachnids of Canada, 121. Agriculture Canada Publication, Ottawa.
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